Những khai quật khảo cổ học đã phát lộ nhiều di tích thời kỳ Jomon và thời kỳ Yayoi ở Kamakura. Cho đến trước thời kỳ Kamakura, không có nhiều ghi chép về vùng đất Kamakura.

Năm 1063, Minamoto no Yoriyoshi (988-1075) một shogun thời kỳ Heian được triều đình cử đi đánh dẹp phía Đông Nhật Bản, thấy Kamakura là nơi đắc địa làm căn cứ quân sự, nên đã đóng đại bản doanh của mình tại đây.

Từ cuối thế kỷ 12, Kamakura đã là một trong những đô thị lớn nhất Nhật Bản. Năm 1180, Kamakura trở thành trung tâm của giai cấp võ sĩ, những người nắm giữ vận mệnh chính trị của Nhật Bản. Từ năm 1185 đến năm 1333, Kamakura là trung tâm chính trị trên thực tế của Nhật Bản, nơi các shogun dòng họ Minamoto và những người tiếp tục đặt đại bản doanh (mạc phủ). Lịch sử Nhật Bản gọi chính quyền này Mạc phủ Kamakura (theo tên gọi của vùng đất) và gọi thời kỳ lịch sử này là thời kỳ Kamakura.

Chính trong thời kỳ này, Kamakura phát triển rực rỡ. Dưới sự bảo trợ của shogun và của tầng lớp võ sĩ nói chung, văn hóa, tôn giáo đều phát triển mạnh ở Kamakura.

Từ thời kỳ Muromachi về sau, mặc dù Kamakura không còn là nơi đặt mạc phủ nữa, song nó vẫn là một đô thị quan trọng. Mạc phủ Muromachi vẫn đặt hành dinh bộ chỉ huy tiền phương của mình tại đây. Thời kỳ Edo, Mạc phủ Tokugawa đặt ly cung của mình ở Kamakura. Do ngay gần Edo, nên Kamakura trở thành nơi vui chơi của các quý tộc. Thêm nhiều kiến trúc đặc sắc được xây dựng ở Kamakura.

Từ thời Minh Trị, khi Tokyo trở thành thủ đô, Kamakura trở thành nơi vui chơi, nghỉ ngơi, tham quan, tắm biển thu hút nhiều du khách. Nhiều nhà văn Nhật Bản đã tới đây sinh sống và viết, tạo thành cái gọi là văn sĩ Kamakura mà tiêu biểu là Natsume Soseki, Akutagawa Ryunosuke, Kunigida Doppo, Kawabata Yasunari, Osaragi Jiro.